本作のゲーム本編は、主人公たちが既に旅をしている途中の、
トラペッタ手前の森の中で休憩をしているシーンから始まる。
主人公たちの目的は、姿を変えられたトロデとミーティアの呪いを解くため、
呪いを掛けた張本人である道化師ドルマゲスを追うこととされているが、
主人公の出身地が呪われたトロデーン城であることは後に明らかになる。
ストーリー前半は主にドルマゲスを追跡することが中心となる。
主人公たちは、行く先々の町で手がかりを得ながらドルマゲスを追っていくが、
そうしている間にも、リーザス村のゼシカの兄、マイエラ修道院の院長、
ベルガラックのカジノオーナーがドルマゲスに殺害されていく。
旅の途中ではヤンガス、ゼシカ、
ククールが仲間に加わり、やがて闇の遺跡でドルマゲスとの対決を迎える。
ドルマゲスを倒した後のストーリー後半戦では、
彼の持っていた杖に封印された暗黒神ラプソーンの存在が明かされる。
暗黒神復活を阻止するため、主人公たちは神鳥レティスの力も借りて
賢者の子孫の生き残りを守ろうとするも、七賢者の子孫は全滅し、
そしてラプソーンが杖から復活。主人公たちは完全復活を遂げたラプソーンと戦う。
ドラゴンクエスト８ おおぞらに戦う
暗黒神ラプソーン (Rhapthorne)
本作の黒幕でありラスボス。
その絶大な力で世界を混沌に落とし入れようと
目論む暗黒神で、元々は闇の世界の神だった。
かつて七賢者と神鳥レティスによって、
魂を神鳥の杖に、肉体を聖地ゴルドの女神像に封印された。
人の持つ負の心に取り付いて杖を持った者を操り、
自身の完全復活を目論む。
直属の部下として、闇の遺跡の信仰者達と暗黒魔城都市の精鋭がいる。
ドルマゲス、ゼシカ、レオパルドを操り七賢者の血脈者中6人を殺害。
マルチェロは操れなかったものの、マルチェロ自身が
最後の賢者である法皇を殺害したため、魂の封印が解除された。
そして、主人公たちに敗北して疲弊したマルチェロを操り
女神像を破壊して肉体を解き放ち復活する。
肉体を取り戻した後は、それまでのように他人に憑依することをやめ、
暗黒魔城都市最深部で主人公たちと戦う。
この時は真の肉体を取り戻していない完全復活前の姿である。
その後暗黒魔城都市の力を吸収し完全復活。
非常に巨大な「完全体」へと変貌する。
あらゆる攻撃を全く受け付けない絶対防御壁「闇の結界」を身に纏い、
自身の配下を各地に放つが、七賢者の魂をオーブから解放することによって
結界を剥がされた。
世界の上空でレティスに乗った主人公たちと最終決戦を繰り広げる。
ラストダンジョンを抜けた奥ではなく、
フィールド上で戦う最終ボスは彼が初である。
作曲： すぎやまこういち （Koichi Sugiyama）
キャラクター&モンスターデザイン ：鳥山明（Akira Toriyama）
